Jabatan Adat Istiadat Negara mula ditubuhkan pada 01 Julai 1954. Pada masa itu, Jabatan Adat Istiadat Negara dikenali sebagai Jabatan Adat Istiadat, Ugama dan Kebajikan Masyarakat yang ditempatkan di Pejabat Besar, Bangunan Setiausaha Kerajaan (sekarang ini dikenali sebagai Bangunan Sekretariat). Penubuhan JAIN adalah atas titah perkenan Kebawah Duli Yang Maha Mulia Maulana Al-Sultan Omar ‘Ali Saifuddien Sa’adul Khairi Waddien (sekarang dikenali sebagai Al-Marhum Sultan Haji Omar ‘Ali Saifuddien Khairi Waddien ibni Al-Marhum Sultan Muhammad Jamalul Alam II) dengan melantik Al-Marhum Pengiran Pemancha Pengiran Muda Haji Mohammad Alam ibni Al-Marhum Pengiran Bendahara Pengiran Anak Abdul Rahman selaku Pegawai Adat Istiadat, Ugama dan Kebajikan Masyarakat.
Pada 29 September 1959 dengan kuatkuasa Perlembagaan Negara Brunei 1959, Bahagian Ugama telah menubuhkan jabatan sendiri iaitu, Jabatan Hal Ehwal Ugama dengan pengetua baru iaitu Pengiran Dato Seri Paduka Haji Ali bin Pengiran Haji Mohd Daud yang kemudian dikenali sebagai Yang Amat Mulia Pengiran Pekerma Setia Diraja Sahibul Bandar. Sementara itu, Jabatan Adat Istiadat dan Kebajikan Masyarakat hanya bergabung sehingga Oktober 1961 kerana pada tahun tersebut Bahagian Kebajikan Masyarakat juga menubuhkan jabatan sendiri yang dikenali sebagai Jabatan Kebajikan Masyarakat Brunei dengan melantik seorang pegawai iaitu, Mohamed Salleh bin Haji Masri. Sejak itu, Jabatan Adat Istiadat Negara menjadi sebuah jabatan bersendirian yang diketuai oleh Al-Marhum Pengiran Pemancha Pengiran Anak Haji Mohammad Alam ibni Al-Marhum Pengiran Bendahara Pengiran Anak Abdul Rahman selaku Yang Di-Pertua Adat Istiadat Negara.
Pada tahun 1968, setelah berdirinya bangunan Lapau, Jabatan Adat Istiadat Negara telah berpindah secara sementara dan menempati bahagian bawah bangunan Lapau tersebut. Pada 01 Disember 1981, teraju kepimpinan Jabatan Adat Istiadat Negara beralih kepada anakanda Al-Marhum, iaitu Allahyarham Pengiran Maharaja Lela Sahibul Kahar Pengiran Anak Haji Mohd. Yusof ibni Al-Marhum Pengiran Pemancha Pengiran Anak Haji Mohammad Alam. Di bawah kepimpinan Allahyarham, Jabatan Adat Istiadat Negara berkembang secara berperingkat-peringkat.
Sejak penubuhannya, jabatan ini telah dikurniakan keistimewaan untuk berhubung terus kehadapan Majlis Kebawah Duli Yang Maha Mulia Paduka Seri Baginda Sultan dan Yang Di-Pertuan Negara Brunei Darussalam lebih-lebih lagi berkaitan dengan penganugerahan penghormatan negara kepada seseorang individu. Sekarang ini, Jabatan Adat Istiadat Negara mempunyai bangunan kekal dan di dirikan berdekatan dengan bangunan Lapau. Bangunan kekal ini adalah atas ikhtiar dan insiatif Yang Di-Pertua Adat Istiadat Negara sekarang, iaitu Yang Amat Mulia Pengiran Lela Cheteria Sahibun Najabah Pengiran Anak Haji Abdul Aziz bin Pengiran Jaya Negara Haji Abu Bakar.